Israelischer Akutparalysevirus

Das Israelische Akutparalysevirus (IAPV) wurde 2004 in Israel erstmals aus toten Honigbienen isoliert und der Familie der Dicistroviren zugeordnet, genauer der Gattung Aparavirus. Ab 2007 rückte es in den USA in den Vordergrund, weil eine erste metagenomische Untersuchung einen Zusammenhang mit dem massenhaften Verschwinden von Bienenvölkern nahelegte, das damals als Colony Collapse Disorder bekannt wurde. Spätere Arbeiten konnten IAPV nicht als alleinige Ursache bestätigen, dennoch bleibt es eines der am gründlichsten untersuchten Bienenviren. Weniger bekannt ist, dass Forschungsgruppen, vor allem an der Universität Gent, seit gut anderthalb Jahrzehnten auch der Frage nachgehen, was IAPV in Hummeln anrichtet und wie es zwischen Honigbienen und Hummeln wandert.

Infektionswege im Labor: Fütterung und Injektion

Um die Wirkung des Virus systematisch zu prüfen, infizieren Forscher Hummeln der Art Bombus terrestris entweder durch Injektion direkt in die Hämolymphe oder durch Fütterung mit virushaltigem Zuckerwasser. Beide Wege führen zu unterschiedlichen Ergebnissen. Eine Injektion von nur etwa 500 Viruspartikeln reicht aus, um eine stabile, sich im ganzen Körper ausbreitende Infektion mit klarer Gewebeverteilung hervorzurufen. Fütterung mit einer vergleichbaren Menge von rund einer Million Partikeln bleibt dagegen wirkungslos. Erst eine sehr viel höhere Dosis von etwa einer Milliarde Partikeln über das Futter löst sowohl akute als auch chronische Infektionen aus. Der Darm der Hummel bildet demnach eine wirksame Barriere, die bei einer Injektion umgangen wird.

Die im Versuch bestätigt wirksame Fütterungsdosis liegt bei etwa einer Milliarde Viruspartikeln, die bestätigt wirksame Injektionsdosis bei nur rund 500 Partikeln. Das ist ein Unterschied um das Zweimillionenfache und zeigt, wie stark der Darm einer Hummel das Virus normalerweise fernhält.

Krankheitsbild und betroffene Gewebe

Infizierte Hummeln zittern am ganzen Körper und entwickeln Lähmungen, vor allem an den Vorderbeinen, die verkrampft und unbeweglich wirken. Dieses Symptom wurde erstmals 2016 an Bombus terrestris beschrieben und ergänzt die von Honigbienen bekannten Anzeichen wie Zittern und fortschreitende Lähmung. Mit quantitativer PCR lässt sich das Virus im Mitteldarm, im Fettkörper, im Gehirn und in den Ovarien nachweisen, wobei der Fettkörper die höchsten Viruslasten zeigt. Über Fluoreszenz-in-situ-Hybridisierung wurde IAPV auch in den Kenyon-Zellen der Pilzkörper sowie in den Neuropilen der Antennen- und Sehlappen im Gehirn gefunden. Wie stark ein Gewebe befallen ist, sagt dabei wenig darüber aus, wie ausgeprägt die Lähmungssymptome bei der betroffenen Hummel ausfallen.

Immunantwort und Zusammenspiel mit anderen Viren

Die RNA-Interferenz ist die wichtigste antivirale Abwehr von Insekten. Manche Viren tragen Proteine, die genau dieses System unterdrücken, um sich ungestört zu vermehren. Bei IAPV in Bombus terrestris zeigt sich das Gegenteil: Die RNAi-Antwort wird nach einer Infektion verstärkt statt geschwächt. Zwei im Erbgut des Virus vorhergesagte Suppressorproteine ließen sich mittels hochauflösender Massenspektrometrie nicht nachweisen, was diesen Befund stützt. Wird eine Hummel zusätzlich mit dem Grillenparalysevirus infiziert, das nachweislich einen RNAi-Hemmer besitzt, bleibt die verstärkte Immunantwort aus. Infiziert man eine Hummel zuerst mit dem einen und später mit dem anderen Virus, vermehrt sich der zweite Erreger deutlich schlechter, ein Hinweis auf eine direkte Konkurrenz beider Viren innerhalb desselben Wirts.

Übertragung zwischen Honigbienen und Hummeln im Freiland

Bei Honigbienen gilt die Varroamilbe als der wichtigste Überträger von IAPV. Hummeln haben keine Varroamilben, weshalb ein vergleichbarer Übertragungsweg bislang nicht bestätigt ist. Als mögliche Kandidaten diskutiert werden Buckelfliegen der Arten Apocephalus borealis und Megaselia scalaris, die Hummeln parasitieren und bereits als Träger des Flügeldeformationsvirus bekannt sind, sowie die Trachealmilbe Locustacarus buchneri, die die Lebensdauer von Bombus terrestris deutlich verkürzt. Belegt ist dagegen, dass kommerziell gehaltene Hummeln sich ansteckten, als sie im selben Gewächshaus wie IAPV-positive Honigbienenvölker eingesetzt wurden, offenbar über gemeinsam genutzte Blüten. Eine Freilanduntersuchung im pazifischen Nordwesten der USA fand das Virus 2024 in Honigbienen und Hummeln an denselben Standorten in ähnlichem Ausmaß, wenngleich der statistische Zusammenhang zwischen den Befallsraten beider Bienengruppen schwächer ausfiel als bei den häufigeren Viren Schwarzes Königinnenzellenvirus und Flügeldeformationsvirus.

Folgen für Hummelvölker

Wie stark sich eine Infektion tatsächlich auf ein Hummelvolk auswirkt, hängt stark vom Übertragungsweg ab. In Laborversuchen mit sogenannten Mikrokolonien aus fünf Arbeiterinnen, von denen eine zur eierlegenden Pseudokönigin wird, führte eine orale Infektion mit rund fünf Millionen Viruspartikeln pro Tier zu einer deutlich geringeren Anzahl aufgezogener Drohnen. Der Zeitpunkt, zu dem die Pseudokönigin mit dem Eierlegen begann, blieb dagegen unbeeinflusst, anders als bei einer Infektion mit dem eng verwandten Kaschmir-Bienenvirus, die den Start der Kolonie insgesamt verzögerte. Die Sterblichkeit der Arbeiterinnen stieg in beiden Fällen bei den verwendeten oralen Dosen nicht an. Das steht im Gegensatz zu Injektionsversuchen, bei denen schon wenige hundert Viruspartikel rasche Todesfälle auslösen können. Da Hummeln sich in freier Natur über Nahrung und nicht über eine Injektion infizieren, dürften die im Feld relevanten Folgen eher in einer verminderten Nachkommenzahl liegen als in einem plötzlichen Massensterben.

Quellen

• Maori, E.; Lavi, S.; Mozes-Koch, R.; Gantman, Y.; Peretz, Y.; Edelbaum, O.; Tanne, E.; Sela, I.: Isolation and characterization of Israeli acute paralysis virus, a dicistrovirus affecting honeybees in Israel. Journal of General Virology 88, 2007, S. 3428–3438.
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• Wang, H.; Meeus, I.; Piot, N.; Smagghe, G.: Systemic Israeli acute paralysis virus (IAPV) infection in bumblebees (Bombus terrestris) through feeding and injection. Journal of Invertebrate Pathology 151, 2018, S. 158–164.
• Cappelle, K.; Smagghe, G.; Dhaenens, M.; Meeus, I.: Israeli Acute Paralysis Virus Infection Leads to an Enhanced RNA Interference Response and Not Its Suppression in the Bumblebee Bombus terrestris. Viruses 8(12), 2016, Artikel 334.
• Meeus, I.; de Miranda, J. R.; de Graaf, D. C.; Wäckers, F.; Smagghe, G.: Effect of oral infection with Kashmir bee virus and Israeli acute paralysis virus on bumblebee (Bombus terrestris) reproductive success. Journal of Invertebrate Pathology 121, 2014, S. 64–69.
• Piot, N.; Snoeck, S.; Vanlede, M.; Smagghe, G.; Meeus, I.: The Effect of Oral Administration of dsRNA on Viral Replication and Mortality in Bombus terrestris. Viruses 7(6), 2015, S. 3172–3185.
• Pfeiffer, V. W.; Basu, S.; Crowder, D. W.: Patterns of virus coincidence between honey bees and bumble bees in the Pacific Northwest, USA. Apidologie 55, 2024, Artikel 30.

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